在稳定全国统治的基础上，地方机构也陆续健全。除在各国设守护外，还专门在镰仓设“镰仓府”，其长官“镰仓公方”由第二代将军足利义诠之弟足利基氏及其子孙世袭，管辖关东10国。辅助镰仓公方的管领称“关东管领”，由上杉家族世袭。镰仓府下设机构与幕府机构相同，有政所、侍所、问注所、评定众等，俗称“第二幕府”。另外，幕府分别在九州、东北东部、东北西部设九州探题、奥州探题和出羽探题，统辖那里的军事与民政。无论是守护，还是探题，均由足利家族成员或将军的亲信担任。近畿地区及其附近的守护大多在京都幕府机构任职，因而多由“守护代”对其国进行治理。
室町幕府的财政结构特征是取自流通领域的税收比例增加，反映了货币经济发展的状况。将军的直辖地称为“御料所”，大多为足利家族的旧领地以及南北朝动乱时期得到的领地，但规模不大，分散在全国各地，大约有200所。直辖地大多由奉公众管理，上缴部分税收给“政所”；除守护以各种名目征收的赋税外，建造宫殿或者皇位继承时征收临时货币赋税，如按“段”征收的土地税——“段钱”，按“间”征收的房屋税，称“栋别钱”；另外还有对仓库业者和金融业者征收的“（土）仓役”，对酒店、高利贷者征收“酒屋役”，在通往京都的主要道路设“关所”，征收“关钱”，征收的港口使用费称为“津料”，对明贸易征收一成的税，称为“抽分钱”。
因镰仓末期与南北朝时期的社会混乱，西南沿海地区许多生活没有着落的武士和农民组成武装集团，侵扰中国大陆和朝鲜半岛，掠夺财富，转卖人口，这些海盗史称“倭寇”。1368年中国大陆明朝成立，因邦交和倭寇问题派使节赴日交涉，但当时正值南北朝时期，地处九州的南朝地方政权态度较为消极。南北朝统一后的1401年，足利义满派使节赴明朝，约定以属国的名义进行朝贡贸易。1406年双方签定协议，规定“十年一贡，人止二百，船止两艘，不得携军器，违者以寇论”。当年明成祖派使赴日，带去永乐年号的勘合一百道，并赐足利义满“日本国王”金印一枚。1408年义满去世后，义持反对向明称臣，中断贸易。1248年足利义教任将军后，迫于财政上的困难，通过琉球国王的斡旋，再开勘合贸易。1404年到1547年，共派遣17次贸易船，因在中国大陆的逗留费、搬运费均由明朝承担，因而日本获利甚大。日本向明朝出口铜、硫磺、刀剑等，进口生丝、铜钱以及瓷器等。16世纪中期以后，日本国内战事频繁，勘合贸易终止。
年，朝鲜半岛成立李氏王朝，并派使节到日本要求禁止倭寇，恢复邦交。1404年两国恢复了终止600多年的邦交，朝鲜开设三个港口允许日本商人从事两国贸易。日本除向朝鲜出口铜、硫磺外，还有东南亚地区出产的胡椒、药材、香木等商品，从朝鲜半岛进口纺织品，其中棉制品为多。由此形成了以琉球为中心的东亚多角贸易圈，也就是东南亚、中国大陆、朝鲜半岛、日本列岛的商品多以琉球为中介不断得到交换与流通。
在室町时代，农业呈现出多元化、集约化的趋势，即在米、麦双季作普及的基础上，畿内地区出现了以及米、麦、荞麦三季作以及早稻、中稻、晚稻，并因水车、农家肥、草木灰的普及使用，单位产量也有较大提高。与此同时，在近畿地区，桑、麻、茶等经济作物普遍栽培，推动了以此为原料的手工业的发展。其中以铸造出口刀剑、炊具为主的冶金业较为发达，从明朝进口生丝也推动了以“西阵织”为中心的丝绸业。在此基础上，商业得到迅速发展，每月举行六次的六斋市、从事批发行业的“问屋”、工商领域的行会组织“座”等纷纷出现。因输入铜钱的不足，劣质的“私铸钱”盛行，但其币值较低，幕府屡次颁布禁止不等价交换的“撰钱令”，促进货币流通。由于货币经济的发展，经营借贷业务的土仓、酒屋逐渐增多，仅在京都就有350家。各地交易频繁，因而从事沿海运输的廻船业、车马借的租赁业、从事工商业者构成的城下町也发展起来。
三、社会动乱
在整个室町幕府240年间，前后共有15任将军，但除第三代将军足利义满执政时期有过短暂的社会稳定外，其余均处在动乱之中。尤其是在进入15世纪后，在庄园制逐渐瓦解造成土地所有制发生变化并在此基础上社会及阶级关系发生变化的背景下，社会愈发的混乱，其中主要表现形式是守护大名的崛起和下层人民的反抗。
室町幕府统治基础并不是镰仓幕府时期御家人那种主从关系很强的家臣，而是各国的守护。1336年的《建武式目》中明确规定，“委任守护之本意，为治国安民也”。为加强守护的权力，1346年又规定除镰仓时期守护已拥有的三项职责外，增加可以调查处理有关领地纠纷或领地继承以及执行幕府诉讼案件裁决的权力；1352年，幕府又颁布《半济法》，规定守护有权以“兵粮米”的名义征收公家领地、庄园和寺院领地一半年贡。开始时仅为战事较为频繁的近江、美浓、尾张三国，而且限期一年，但后来逐渐扩展到全国，并成为永久性权力；后来，守护又获得了承包其管辖区域内上缴幕府的年贡以及在其管辖区域内征收土地税、房税及其他赋税的权力。守护利用这些权限，拖延甚至侵吞应上缴幕府的年贡，插手庄园事务并将其所有者培养成自己的家臣，收编管辖区域内大大小小的武士，在进入15世纪后逐渐成为割据一方的大领主。当时这种守护被称为“守护大名”，其管辖区域被称为“领国”或“分国”。因此，室町幕府在很大程度上是守护大名的联合体。尽管15世纪中期以后幕府将军也曾试图象足利义满那样削弱守护的实力，但没有取得多大实效，幕府内部、幕府与守护大名、守护大名之间的矛盾日益激化。
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