另一方面，在附近的玛·莎拉行星也发现了异虫的活动迹象。
在玛·莎拉行星，吉姆·雷诺摧毁了死水基地——一个被异虫感染的人类前哨站，并因此被联邦监禁。不过很快，蒙斯克的反抗部队“克哈之子”来到此地，吉姆·雷诺获救。
一名联邦陆战队员安多·梅尔尼科夫发现自己陷入了玛·莎拉的纷争。他承受着行星邦蒂富尔的痛苦回忆，但很快，他发现隐藏在自己身上的真相更加黑暗。
玛·莎拉和乔·莎拉遭受了同一命运，被星灵毁灭，吉姆·雷诺、阿克图尔斯·蒙斯克、“克哈之子”以及部分行星居民逃出生天。
吉姆·雷诺感到被联邦所背叛，于是他加入了“克哈之子”，并与莎拉·凯瑞根相识。一名联邦电视新闻网的记者——迈克尔·利伯蒂伴随着反抗力量，一路报道反击联邦的新闻宣传。
一名联邦政客汤姆森·考利派遣“好战者”——这是一支专为联邦处理各种肮脏工作的秘密部队——刺杀阿克图尔斯·蒙斯克。不过刺杀行动失败。
十一月。“诺娃”特拉——一名塔桑尼斯行星联邦精英的女儿，在她感应到父母兄弟被杀后，领悟了自己潜在的灵能。在得知其恐怖能力之后，联邦政府将其抓获，并试图利用她的天赋能力。
阿克图尔斯·蒙斯克在联邦首都塔桑尼斯行星部署了毁灭性武器——灵能发射源。这个装置可以将灵能放大发射，引来大批异虫。首都塔桑尼斯行星就此沦陷，这给了联邦政府致命的打击。
阿克图尔斯·蒙斯克背叛了莎拉·凯瑞根，将其遗弃在塔桑尼斯的虫群之中。愤怒的吉姆·雷诺退出“克哈之子，”并组织了自己的反抗部队——“雷诺的游骑兵”。很快他发现了凯瑞甘的下落：凯瑞甘并未被异虫所杀，而是被异虫主宰变异成为一个新的强大存在——刀锋女王。
阿克图尔斯·蒙斯克宣布登基为皇帝，控制众多泰伦行星的帝国在科普卢星区成立。
帝国参议员科尔宾·弗尔斯，发现他的幼子科林拥有能够吸引异虫军队的灵能，帝国认为这是一件可以利用的武器。
在边缘之地贝卡·鲁行星，泰伦、星灵和异虫三个势力因萨尔纳加遗迹的归属，而展开战斗。萨尔纳加被认为是一个古老的种族，可能影响过异虫和星灵的进化过程。
异虫最高统治者“主宰”发现了星灵母星，艾尔行星的位置，异虫大批入侵。但英勇的高阶圣堂武士塔萨达尔与主宰同归于尽。然而艾尔行星的大部分已遭毁灭，剩余的星灵舰队通过萨尔纳加传送门来到了黑暗圣堂武士所在的的萨古拉斯行星。这是黑暗圣堂武士从艾尔行星被流放后，双方的第一次接触。两个星灵社会重新统一。
异虫通过传送门尾随星灵难民来到萨古拉斯。吉姆·雷诺同塔萨达和黑暗圣堂泽拉图结盟，留在艾尔行星负责关闭传送门。与此同时泽拉图和星灵执政官——阿塔尼斯，利用远古的遗迹——萨尔纳加神庙的力量，净化了被异虫完全侵袭的行星。
UED(地球联合理事会)观察到了三族间的战斗，他们从地球来到科普卢星区，意图接管统治。为了达到此目标，UED在异虫占领的查尔行星捕获了新生的主宰幼虫。刀锋女王、蒙斯克、雷诺以及星灵此时抛开了彼此的纷争，试图合作击败UED和新生的主宰。这个不可能的联盟杀死了第二主宰，刀锋女王目标实现，接管了克普鲁所有的异虫。
在查尔的一颗未知卫星上，泽拉图遭遇了萨米尔·杜兰，刀锋女王的前盟友。他发现杜兰已经成功将异虫和星灵的DNA混合，创造了一个新物种。杜兰预言这个新种族将会永远改变这个宇宙。
阿克图尔斯·蒙斯克消灭了半数的幽灵，为确保他们对自己忠心不二，他接管了前联邦政府的幽灵计划，并将其融入帝国的幽灵项目。此外，他在行星克哈IV的一个卫星马上建立一个新的幽灵军校。
科尔宾·弗尔斯派他的儿子科林潜藏在帝国内部，而帝国此时正在搜捕科林，意图开发他的灵能。科林逃到了尤摩扬——独立于帝国的一个泰伦政府。
年轻的科林被帝国捕获，并被送到了幽灵军校，与此同时，他的父亲科尔宾在尤摩扬发表了反对帝国的言论。作为回应，科尔宾成为了帝国的暗杀对象。
星际纪元2501年
“诺娃”特拉从被毁灭的家园塔桑尼斯逃了出来，在幽灵军校受到另一个灵能拥有者的训练，以锻炼自己的灵能。
星际纪元2502年
阿克图尔斯召回他的儿子瓦伦里安，打算让其成为皇帝，而瓦伦里安则对此十分冷漠。
联邦电视新闻网的记者凯特·洛克维尔进入帝国部队，负责进行爱国宣传。在这段服役期，她遇见了前联邦电视新闻网记者迈克尔·利伯蒂，并发现了隐藏于帝国表面之下的黑暗真相。
汤姆森·考利为了掩盖其刺杀阿克图尔斯·蒙斯克的行动，计划消灭“好战者”成员——该部队已经解散。在行动前，他先召集了“好战者”的成员去杀死吉姆·雷诺，他认为这次行动可以赢得蒙斯克的欢心。而负责这次行动的成员则是前联邦士兵科尔·希克森，他在凯莫瑞安联合体的莫里安监狱里拯救了雷诺。
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